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Persona 4 se desarrolla en un pueblo rural llamado Inaba. Han estado ocurriendo asesinatos misteriosos cada vez que hay niebla después de una lluvia intensa. También existen rumores sobre un canal de televisión que solo se transmite a la medianoche, llamado el Canal de Medianoche, en el cual se dice que uno puede ver a su "otra mitad" al mirar fijamente la pantalla.
Tras enterarse de un reciente asesinato sin resolver ocurrido durante la niebla, los personajes —Narukami, Chie y Yosuke— comentan cómo cada uno intentó ver el misterioso canal y fue testigo de la víctima del asesinato. Más tarde, el protagonista descubre que, durante la medianoche cuando el canal está al aire, su cuerpo puede atravesar el televisor como si fuera un portal para entrar a otro mundo infestado de sombras.
Tras descubrir esto, todos deciden investigar. Al entrar por completo al mundo por primera vez, aturdido y confundido, Narukami conoce a Teddie. El Canal de Medianoche y los asesinatos en el pueblo parecen tener una conexión; las víctimas podrían ser simplemente víctimas del Canal de Medianoche. Todos deciden que trabajarán juntos para intentar resolver los misteriosos asesinatos explorando el mundo oculto del Canal de Medianoche.